I.P. Pavlov Journal of Higher Nervous ActivityI.P. Pavlov Journal of Higher Nervous ActivityЖурнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова0044-46773034-5316The Russian Academy of Sciences65202810.31857/S0044467723040068WCNRPRЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ПАТОЛОГИЯ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ПАТОЛОГИЯ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИAGE AND SEX CHARACTERISTICS OF THE BEHAVIOR OF PRENATALLY STRESSED RATS IN A BLACK-AND-WHITE MODIFICATION OF THE BEHAVIORAL MODEL “SUOK-TEST”Возрастные и половые особенности поведения пренатально стрессированных крыс в черно-белой модификации поведенческой модели “Суок-тест”KuleshovaO. N.КулешоваО. Н.Pozdniakova_olga@list.ruAstrakhan Tatishchev State UniversityНаучная совместная лаборатория по изучению роли апоптоза в формировании нейроэндокринной системы, ФГБОУ ВО Астраханского Государственного Университета им В.Н. Татищева0107202373455056202022025Copyright ©; 2023, О.Н. КулешоваCopyright ©; 2023, О.Н. Кулешова2023О.Н. КулешоваО.Н. Кулешоваhttps://transsyst.ru/0044-4677/article/view/652028

Research activity, anxiety and motor disintegration were studied in prenatally stressed immature and adult male and female rats in the Suok-test model. The mothers of these animals from the 16th to the 19th days of pregnancy were placed for 3 hours in plastic pencil cases that fix the animals. The offspring were tested on day 20 and month 4 of postnatal ontogenesis. Mature females were tested taking into account the estrous cycle. A decrease in anxiety and an increase in research activity was observed in all experimental groups, with the exception of mature females at the diestrus stage. At this stage of the estrous cycle, behavioral patterns were identified in females that characterize anxiety and a decrease in the research component of behavior. Sensorimotor disintegration characteristic of immature animals was compensated with age, but not in females at the diestrus stage. Thus, according to the results of the study, it can be concluded that prenatal stress can carry both adaptive functions, causing the growth of the research component of behavior, and maladaptive ones. The anxiolytic effects of prenatal stress are rather negative, reducing evolutionarily significant protective mechanisms.

Изучали исследовательскую активность, тревожность и моторную дезинтеграцию у пренатально стрессированных неполовозрелых и взрослых самцов и самок крыс с применением методики “Суок-тест”. Для этого самок крыс с 16-го по 19-й дни беременности помещали на 3 ч в пластиковые пеналы, фиксирующие животных. Потомство тестировали в возрасте 20 и 120 дней постнатального онтогенеза. Половозрелых самок тестировали с учетом эстрального цикла. Отмечено снижение тревожности и рост исследовательской активности во всех опытных группах, за исключением половозрелых самок на стадии диэструса. На этой стадии эстрального цикла у самок были выявлены паттерны поведения, характеризующие тревогу и снижение исследовательского поведения. Сенсомоторная дезинтеграция, характерная для неполовозрелых животных опытных групп, с возрастом компенсировалась, но не у самок на стадии диэструса. Таким образом, по результатам исследования можно сделать вывод о том, что пренатальный стресс может нести как адаптивные функции, вызывая рост исследовательского поведения, так и дезадаптивные. Вызванные пренатальным стрессом анксиолитические эффекты могут нести негативный характер, снижая эволюционно значимые защитные механизмы или быть полезными в зависимости от окружающей условий среды.

prenatal stressratsmalesfemalesestrusdiestrusanxietyactivitymotor disordersontogenesisпренатальный стресскрысысамцысамкиэструсдиэструстревожностьактивностьмоторные нарушенияонтогенезБажанова Е.Д., Анисимов В.Н., Суханова Д.С., Теплый Д.Л. Сравнительное исследование влияния препаратов, улучшающих метаболизм головного мозга (ангиоген, цитофлавин), на процессы апоптоза нейронов и функции мозга при старении и в эксперименте. Экспериментальная и клиническая фармакология. 2015. 78 (2): 58–64.Буреш Я., Бурешова О., Хьюстон Д.П. Методики и основные эксперименты по изучению мозга и поведения. М. Высш. Шк. 1991. 399 с.Виноградова Е.П., Арутюнян Н.А., Жуков Д.А. Тревожность и прогестерон в плазме крови в разные стадии эстрального цикла у крыс с противоположными стратегиями поведения. Российский физиологический журн. им. И.М. Сеченова. 2018. 104 (5): 565–572.Вьюшина А.В., Ордян Н.Э. Некоторые аспекты современного состояния проблемы пренатального стресса и роль окислительного стресса в реализации его последствий. Успехи современной биологии. 2021. 141 (2): 133–148.Кабак Я.М. Практикум по эндокринологии. М.: Из-во МГУ, 1968. 276 с.Каде А.Х., Кравченко С.В., Трофименко А.И., Поляков П.П., Липатова А.С., Ананьева Е.И., Чаплыгина К.Ю., Уварова Е.А., Терещенко О.А. Современные методы оценки уровня тревожности грызунов в поведенческих тестах, основанных на моделях без предварительного обусловливания. Кубанский научный медицинский вестник. 2018. 25 (6): 171–176.Калуев А.В., Туохимаа П. Суок-тест — новая поведенческая модель тревоги. Нейронауки. 2005. 1: 17–23.Маркель А.Л. К оценке основных характеристик поведения крыс в “открытом поле” II Журн. высш. нерв. деят. им. И.П. Павлова. 1981. 31 (2): 301–307.Ордян Н.Э., Пивина С.Г., Миронова В.И., Акулова В.К., Ракицкая В.В. Гормональные и поведенческие характеристики пренатально стрессированных самок крыс в экспериментальной модели депрессии. Российский физиологический журн. им. Сеченова. 2017. 103 (8): 873–883.Павлова И.В., Рысакова М.П. Проявление тревожности крыс Вистар при выработке условнорефлекторного страха. Журн. высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2015. 65 (6): 720–734.Пивина С.Г., Федотова Ю.О., Акулова В.К., Ордян Н.Э. Эффекты селективных ингибиторов обратного захвата серотонина на тревожное поведение и активность гипофизарно-адреналовой системы у пренатально стрессированных самцов крыс. Нейрохимия. 2011. 28 (1): 55–59.Роговин К.А. Стресс в раннем онтогенезе как адаптивное явление. Журн. общей биологии. 2019. 80 (2): 95–123.Самотруева М.А., Теплый Д.Л., Тюренков И.Н., Лужнова С.А. Изменения психоэмоционального состояния в условиях угнетения иммуногенеза, коррекция нарушений ГАМК-позитивными средствами. Росс. физиол. журн. им. И.М. Сеченова. 2010. 96 (2): 115–20.Сашков В.А. Взаимосвязь уровня половых стероидов в мозге с поведением и тревожностью у самок крыс с разным гормональным статусом. Вестник новых медицинских технологий. 2009. 16 (3): 21–25.Соколова Ю.О., Теплый Д.Л., Анисимов В.Н., Бажанова Е.Д. Воздействие цитофлавина на локомоторный и психоэмоциональный статус при физиологическом и патологическом старении. Успехи геронтологии. 2020. 33 (2): 367–372.Филатова Е.В., Егоров Ю., Кучер Е.О., Кулагина К.О. Влияние индивидуальных особенностей на формирование предпочтения этанола у самок и самцов крыс Вистар. Журн. Эвол. Биохим. Физиол. 2011. Т. 47 (5): 404–410.Шаляпина В.Г., Зайченко И.Н., Батуев A.C., Ордян Н.Э. Изменение нейроэндокринной регуляции приспособительного поведения после стресса в позднем пренатальном онтогенезе. Российский физиол. журн. им. И.М. Сеченова. 2001. 87 (9): 1193–1201.Bagheri M., Saboory E., Nejatbakhsh M., Roshan-Milani S., Derafshpour L., Sayyadi H., Rasmi Y. Prenatal stress increased γ2 GABAA receptor subunit gene expression in hippocampus and potentiated pentylenetetrazol-induced seizure in rats. Iran. J. Basic Med. Sci. 2020. 23: 724–729.Bredy T.W., Grant R.J., Champagne D.L., Meaney M.J. Maternal care influences neuronal survival in the hippocampus of the rat. Eur. J. Neurosci. 2003. 18 (10): 2903–2909.Dion A., Munoz P.T., Franklin T.B. Epigenetic mechanisms impacted by chronic stress across the rodent lifespan. Neurobiol. Stress. 2022. 31 (17): 100434.Ennaceur A. Tests of unconditioned anxiety – Pitfalls and disappointments. Physiol. Behav. 2014. 135: 55–71.Fine R., Zhang J., Stevens H.E. Prenatal stress and inhibitory neuron systems: implications for neuropsychiatric disorders. Mol Psychiatry. 2014. 19 (6): 641–51.Gur T.L., Palkar A.V., Rajasekera T., Rajasekera T., Allen J., Niraula A., Godbout J., Bailey M.T. Prenatal stress disrupts social behavior, cortical neurobiology and commensal microbes in adult male offspring. Behav Brain Res. 2019. 1: 886–894.Inoue S. Neural basis for estrous cycle-dependent control of female behaviors. Neuroscience Research. 2022. 176: 1–8.Kalueff A.V., Minasyan A., Tuohimaa P. Behavioural characterization in rats using the elevated alley Suok test. Behav Brain Res. 2005. 165 (1): 52–57.Kalueff A.V., Tuohimaa P. The Suok (“ropewalking”) murine test of anxiety Brain Res Brain Res Protoc. 2005. 14 (2): 87–99.Kalueff A.V., Keisala T., Minasyan A., Kumar S.R., LaPorte J.L., Murphy D.L., Tuohimaa P. The regular and light–dark Suok tests of anxiety and sensorimotor integration: utility for behavioral characterization in laboratory rodents Nature Protocols. 2008. 3: 129–136.Kreutzmann J.C., Fendt M. Intranasal oxytocin compensates for estrus cycle-specific reduction of conditioned safety memory in rats: Implications for psychiatric disorders. Neurobiology of Stress. 2021. 14: 17–20.Kundakovic M., Rocks D. Sex hormone fluctuation and increased female risk for depression and anxiety disorders: From clinical evidence to molecular mechanisms. Frontiers in Neuroendocrinology. 2022. 66: 101010.Lautarescu A., Craig M.C., Glover V. Chapter Two – Prenatal stress: Effects on fetal and child brain development. International Review of Neurobiology. 2020. 150: 17–40.Maur D.G., Romero C.B., Burdet B., Palumbo M.L., Zorrilla-Zubilete M.A. Prenatal stress induces alterations in cerebellar nitric oxide that are correlated with deficits in spatial memory in rat’s offspring. Neurochem. Int. 2012. 61: 1294–1301.Miller C.K., Halbing A.A., Patisaul H.B., Meitzen J. Interactions of the estrous cycle, novelty, and light on female and male rat open field locomotor and anxiety-related behaviors. Physiology & Behavior. 2021. 228 (1): 113203.Moura C.A., Oliveira M.C., Costa L.F. Prenatal restraint stress impairs recognition memory in adult male and female offspring. Acta neutopsychiatrica. 2020. 32 (3): 122–127.Mukai H., Takata N., Ishii H.T., Tanabe N., Hojo Y., Furukawa A., Kimoto T., Kawato S. Hippocampal synthesis of estrogens and androgens which are paracrine modulators of synaptic plasticity: synaptocrinology. Neuroscience. 2006. 138 (3): 757.Pallares E.M., Bernasconi P.A.S., Feleder C., Cutrera R.A. Effects of prenatal stress on motor performance and anxiety behavior in Swiss mice. Physiology & Behavior. 2007. 92 (5): 951–956.Soares-Cunha C., Coimbra B., Borges S., Domingues A.V., Silva D., Sousa N., Rodrigues A.J. Mild Prenatal Stress Causes Emotional and Brain Structural Modifications in Rats of Both Sexes. Front Behav Neurosci. 2018. 12: 129.Stevens H.E., Su T., Yanagawa Y., Vaccarino F.M. Prenatal stress delays inhibitory neuron progenitor migration in the developing neocortex. Psychoneuroendocrinology. 2013. 38 (4): 509–521.Sze Y., Brunton P.J. Effects of prenatal stress on neuroactive steroid responses to acute stress in adult male and female rats. J. Neuroendocrinol. 2021. 33 (1): 12916.Szuran T., Zimmerman E., Pliska V., Pfister H.P., Welzl H. Prenatal stress effects on exploratory activity and stress-induced analgesia in rats. Developmental Psychobiology. 1991. 24 (5): 361–372.Wu J., T.B. Song, Li Y.J., He K.S., Ge L., Wang L.R. Prenatal restraint stress impairs learning and memory and hippocampal PKCbeta1 expression and translocation in offspring rats. Wang Brain Res. 2007. 13: 205–213.Zhang X., Tong G., Guanghao Y., Ranji C., Guoqing Z., Wei Y. Stress-Induced Functional Alterations in Amygdala: Implications for Neuropsychiatric Diseases. Front Neurosci. 2018. 12: 367.