Journal of IchthyologyJournal of IchthyologyВопросы ихтиологии0042-87523034-5146The Russian Academy of Sciences68395910.31857/S0042875225020081CVLLVMArticlesСтатьиResearch ArticleInfestation of young northern pike Esox Lucius (esocidae) with macroparasites in different reaches of the river continuumЗаражённость молоди щуки Esox lucius (esocidae) макропаразитами на разных участках речного континуумаZhokhovА. Е.ЖоховА. Е.
Russian Federation
zhokhov@ibiw.ruMikheevV. N.МихеевВ. Н.
Russian Federation
zhokhov@ibiw.ruPapanin Institute of Biology for Inland Waters, Russian Academy of SciencesИнститут биологии внутренних вод РАН — ИБВВ РАНSevertsov Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of SciencesИнститут проблем экологии и эволюции РАН — ИПЭЭ РАН0103202565221722610062025Copyright ©; 2025, Russian Academy of SciencesCopyright ©; 2025, Российская академия наук2025Russian Academy of SciencesРоссийская академия наукhttps://transsyst.ru/0042-8752/article/view/683959

The composition of infracommunities and quantitative characteristics of infestation of underyearlings of northern pike Esox lucius with macroparasites have been studied in the small Ild River (a second-order tributary of the Rybinsk Reservoir) from different reaches of the river continuum (from the upper reaches to the mouth). The number of parasite species, mean abundance, and prevalence were significantly higher in the lower reaches than in the upper reaches of the river. Pike samples from different reaches significantly differed in the infection variability between the individuals. The highest coefficient of variation in the number of parasites in one fish individual was observed in the sample from the upper reaches (162%), while it was significantly lower in individuals from the middle and lower reaches (89 and 57%, respectively). Among various parasites from the lower part of the river, we have recorded manipulators of host behavior, which increase the fish availability for predators. These include several trematode species (Trematoda) of the family Diplostomidae. Underyearlings from the sample from the upper reaches were most variable in size, dominated by small individuals. The specimens from the lower reaches were characterized by a minimum variability in body length. The largest (on average) individuals were recorded in the sample from the middle reaches. Parasites are presumably a significant factor influencing the pike population structure and migratory activity, which is usually considered a sedentary species.

В малой реке Ильдь (приток Рыбинского водохранилища второго порядка) исследован состав инфрасообществ и количественные характеристики заражённости макропаразитами сеголеток щуки Esox lucius из разных частей речного континуума (от верховья до устья). Число видов паразитов, индекс обилия и экстенсивность заражения были существенно выше в низовье по сравнению с верховьем реки. Выборки щук из разных участков значительно различались по изменчивости заражённости между особями. Самый высокий коэффициент вариации числа паразитов в одной рыбе наблюдался в выборке из верхнего участка — 162%, у особей из среднего и нижнего участков он значительно снижался соответственно до 89 и 57%. Среди разнообразных паразитов нижнего участка реки обнаружены манипуляторы поведением хозяев, повышающие доступность рыб для хищников. К ним относятся несколько видов трематод (Trematoda) семейства Diplostomidae. Наиболее изменчивыми по размерам с преобладанием мелких особей были сеголетки в выборке из верховья. Рыбы из низовья характеризовались минимальной изменчивостью по длине тела. Наиболее крупные (в среднем) особи составляли выборку из среднего течения. Паразиты предположительно могут быть значительным фактором, влияющим на структуру популяции и миграционную активность щуки, которую обычно считают оседлым видом.

macroparasitesunderyearlings of northern pike Esox luciusriver continuumheterogeneity of the environmentintrapopulation polymorphismмакропаразитысеголетки щуки Esox luciusречной континуумгетерогенность средывнутрипопуляционный полиморфизмРоссийский научный фондRussian Science Foundation24-14-00111Быховская-Павловская И.Е. 1985. Паразиты рыб. Руководство по изучению. Л.: Наука, 121 с.Жохов А.Е., Пугачева М.Н. 2023. Факторы, влияющие на распределение Azygia lucii в популяции дефинитивного хозяина // Биология внутр. вод. № 1. С. 115–124. https://doi.org/10.31857/S0320965223010205Иванова М.Н., Свирская А.Н. 2013. О размерной иерархии у молоди щуки Esox lucius // Вопр. ихтиологии. Т. 53. № 3. С. 327–340. https://doi.org/10.7868/S0042875213030041Крылов А.В., Папченков В.Г., Цельмович О.Л. и др. 2007. Развитие основных элементов биоты на разнотипных биотопах реки и ее распределение по продольному профилю // Экосистема малой реки в изменяющихся условиях среды. М.: Т-во науч. изд. КМК. С. 329–345.Михеев В.Н. 2011. Моноксенные и гетероксенные паразиты рыб по-разному манипулируют поведением хозяев // Журн. общ. биологии. Т. 72. № 3. C. 183–197.Михеев В.Н., Жохов А.Е., Сливко В.М. 2013. Может ли риск заражения паразитами служить причиной экологической дифференциации в популяции плотвы Rutilus rutilus (Cyprinidae)? // Вопр. ихтиологии. Т. 53. № 5. С. 613–620. https://doi.org/10.7868/S004287521305007XОпределитель паразитов пресноводных рыб фауны СССР. 1987. Т. 3. Паразитические многоклеточные (Вторая часть). Л.: Наука, 583 с.Павлов Д.С. 1979. Биологические основы управления поведением рыб в потоке воды. М: Наука, 319 с.Сливко В.М., Жохов А.Е., Гопко М.В., Михеев В.Н. 2021. Агонистическое поведение молоди окуня Perca fluviatilis: влияние размеров рыб и заражённости макропаразитами // Вопр. ихтиологии. Т. 61. № 3. С. 356–361. https://doi.org/10.31857/S0042875221030164Тютин А.В., Извекова Г.И. 2013. Зараженность моллюсков и рыб трематодой Apophallus muehlingi (Jagerskiold, 1898) и особенности ее взаимоотношений с промежуточными хозяевами // Биология внутр. вод. № 1. С. 61–66. https://doi.org/10.7868/S0320965212030151Altizer S., Bartel R., Han B.A. 2011. Animal migration and infectious disease risk // Science. V. 331. № 6015. P. 296–302. https://doi.org/10.1126/science.1194694Barber I., Hoare D., Krause J. 2000. Effects of parasites on fish behaviour: a review and evolutionary perspective // Rev. Fish Biol. Fish. V. 10. № 2. P. 131–165. https://doi.org/10.1023/A:1016658224470Bohl E. 1980. Diel pattern of pelagic distribution and feeding in planktivorous fish // Oecologia V. 44. № 3. P. 368–375. https://doi.org/10.1007/BF00545241Brabrand Å., Faafeng B. 1993. Habitat shift in roach (Rutilus rutilus) induced by pikeperch (Stizostedion lucioperca) introduction: predation risk versus pelagic behavior // Ibid. V. 95. № 1. P. 38–46. https://doi.org/10.1007/BF00649504Brodersen J., Nicolle A., Nilsson P.A. et al. 2011. Interplay between temperature, fish partial migration and trophic dynamics // Oikos. V. 120. № 12. P. 1838–1846. https://doi.org/10.1111/j.1600-0706.2011.19433.xBush A.O., Lafferty K.D., Lotz J.M., Shostak A.W. 1997. Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited // J. Parasitol. V. 83. № 4. P. 575–583. https://doi.org/10.2307/3284227Coleman F.C., Travis J. 1998. Phenology of recruitment and infection patterns of Ascocotyle pachycystis, a digenean parasite in the sheepshead minnow, Cyprinodon variegatus // Environ. Biol. Fish. V. 51. № 1. Р. 87–96. https://doi.org/10.1023/A:1007341322937Curtis W.J., Gebhard A.E., Perkin J.S. 2018. The river continuum concept predicts prey assemblage structure for an insectivorous fish along a temperate riverscape // Freshw. Sci. V. 37. № 3. P. 618–630. https://doi.org/10.1086/699013Dodson J.J. 1997. Fish migration: an evolutionary perspective // Behavioural ecology of teleost fishes. Oxford: Oxford Univ. Press. P. 10–36. https://doi.org/10.1093/oso/9780198547846.003.0002Ebert D. 1994. Virulence and local adaptation of a horizontally transmitted parasite // Science. V. 265. № 5175. P. 1084–1086. https://doi.org/10.1126/science.265.5175.1084Giam X., Olden J.D. 2016. Environment and predation govern fish community assembly in temperate streams // Glob. Ecol. Biogeogr. V. 25. № 10. P. 1194–1205. https://doi.org/10.1111/geb.12475Fuiman L.A., Magurran A.E. 1994. Development of predator defences in fishes // Rev. Fish Biol. Fish. V. 4. № 2. P. 145–183. https://doi.org/10.1007/BF00044127Gliwicz Z.M., Slon J., Szynkarczyk I. 2006. Trading safety for food: evidence from gut contents in roach and bleak captured at different distances offshore from their daytime littoral refuge // Freshw. Biol. V. 51. № 5. P. 823–839. https://doi.org/10.1111/j.1365-2427.2006.01530.xJohnson M.W., Dick T.A. 2001. Parasite effects on the survival, growth, and reproductive potential of yellow perch (Perca flavescens Mitchill) in Canadian Shield lakes // Can. J. Zool. V. 79. № 11. Р. 1980–1992. https://doi.org/10.1139/z01-155Harrison E.J., Hadley W.F. 1982. Possible effects of black-spot disease on northern pike // Trans. Am. Fish. Soc. V. 11. № 1. P. 106–109. https://doi.org/10.1577/1548-8659(1982)111%3C106:PEOBDO%3E2.0.CO;2Hulthén K., Chapman B.B., Nilsson P.A. et al. 2015. Escaping peril: perceived predation risk affects migratory propensity // Biol. Lett. V. 11. № 8. Article 20150466. https://doi.org/10.1098/rsbl.2015.0466Humphries P., Keckeis H., Finlayson B. 2014. The river wave concept: integrating river ecosystem models // BioScience. V. 64. № 10. P. 870–882. https://doi.org/10.1093/biosci/biu130Kabata Z. 1981. Copepoda (Crustacea) parasitic on fishes: problems and perspectives // Advances in parasitology. V. 19. London: Acad. Press, 71 р. https://doi.org/10.1016/S0065-308X(08)60265-1Kalbe M., Kurtz J. 2006. Local differences in immunocompetence reflect resistance of sticklebacks against the eye fluke Diplostomum pseudospathaceum // Parasitology. V. 132. № 1. P. 105–116. https://doi.org/10.1017/S0031182005008681Koprivnikar J., Penalva L. 2015. Lesser of two evils? Foraging choices in response to threats of predation and parasitism // PLoS One. V. 10. № 1. Article e0116569. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0116569Kramer D.L., Rangeley R.W., Chapman L.J. 1997. Habitat selection: patterns of spatial distribution from behavioural decisions // Behavioural ecology of teleost fishes. Oxford: Oxford Univ. Press. P. 37–80. https://doi.org/10.1093/oso/9780198547846.003.0003Lemly A.D., Esch G.W. 1984. Effects of the trematode Uvulifer ambloplitis on juvenile bluegill sunfish, Lepomis macrochirus: ecological implications // J. Parasitol. V. 70. № 4. P. 475–492. https://doi.org/10.2307/3281395Magnadottir B., Lange S., Gudmundsdottir S. et al. 2005. Ontogeny of humoral immune parameters in fish // Fish Shellfish Immunol. V. 19. № 5. P. 429–439. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2005.03.010Margolis L., Esch G.W., Holmes J.C. et al. 1982. The use of ecological terms in parasitology (report of an ad hoc committee of the American Society of Parasitologists) // J. Parasitol. V. 68. № 1. P. 131–133. https://doi.org/10.2307/3281335Mehner T., Kasprzak P. 2011. Partial diel vertical migrations in pelagic fish // J. Anim. Ecol. V. 80. № 4. P. 761–770. https://doi.org/10.1111/j.1365-2656.2011.01823.xMikheev V.N., Pasternak A.F. 2006. Defense behavior of fish against predators and parasites // J. Ichthyol. V. 46. Suppl. 2. P. S173–S179. https://doi.org/10.1134/S0032945206110063Muška M., Tušer M., Frouzová J. et al. 2013. To migrate, or not to migrate: partial diel horizontal migration of fish in a temperate freshwater reservoir // Hydrobiologia. V. 707. № 1. P. 17–28. https://doi.org/10.1007/s10750-012-1401-9Miller L.M., Kallemeyn L., Senanan W. 2001. Spawning-site and natal-site fidelity by northern pike in a large lake: mark-recapture and genetic evidence // Trans. Am. Fish. Soc. V. 130. № 2. P. 307–316. https://doi.org/10.1577/1548-8659(2001)130%3C0307:SSANSF%3E2.0.CO;2Moore J. 1995. The behaviour of parasitized animals: when an ant … is not an ant // BioScience. V. 45. № 2. P. 89–96. https://doi.org/10.2307/1312610Northcote T.G. 1978. Migratory strategies and production in freshwater fishes // Ecology of freshwater fish production. N.Y.: John Wiley and Sons. P. 326–359.Odening K., Bockhardt I. 1976. On the seasonal occurrence of Azygia lucii (Trematoda) in Esox lucius (Pisces) // Zool. Anz. V. 196. № 3/4. P. 182–188.Pavlov D.S., Mikheev V.N. 2017. Downstream migration and mechanisms of dispersal of young fish in rivers // Can. J. Fish. Aquat. Sci. V. 74. № 8. P. 1312–1323. https://doi.org/10.1139/cjfas-2016-0298Poulin R. 2010. Parasite manipulation of host behaviour: an update and frequently asked questions // Adv. Stud. Behav. V. 41. P. 151–186. https://doi.org/10.1016/S0065-3454(10)41005-0Poulin R., FitzGerald G.J. 1989. Risk of parasitism and microhabitat selection in juvenile sticklebacks // Can. J. Zool. V. 67. № 1. P. 14–18. https://doi.org/10.1139/z89-003Poulin R., de Angeli Dutra D. 2021. Animal migrations and parasitism: reciprocal effects within a unified framework // Biol. Rev. V. 96. № 4. P. 1331–1348. https://doi.org/10.1111/brv.12704Poulin R., Closs G.P., Lill A.W.T. et al. 2012. Migration as an escape from parasitism in New Zealand galaxiid fishes // Oecologia. V. 169. № 4. P. 955–963. https://doi.org/10.1007/s00442-012-2251-xRaffel T.R., Martin L.B., Rohr J.R. 2008. Parasites as predators: unifying natural enemy ecology // Trends Ecol. Evol. V. 23. № 11. P. 610–618. https://doi.org/10.1016/j.tree.2008.06.015Rosi-Marshall E.J., Wallace J.B. 2002. Invertebrate food webs along a stream resource gradient // Freshw. Biol. V. 47. № 1. P. 129–141. https://doi.org/10.1046/j.1365-2427.2002.00786.xSeppälä O., Karvonen A., Valtonen E.T. 2004. Parasite-induced change in host behaviour and susceptibility to predation in an eye fluke–fish interaction // Anim. Behav. V. 68. № 2. P. 257–263. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2003.10.021Skov C., Banktoft H., Brodersen J. et al. 2011. Sizing up your enemy: individual predation vulnerability predicts migratory probability // Proc. R. Soc. B. V. 278. № 1710. P. 1414–1418. https://doi.org/10.1098/rspb.2010.2035Skov C., Chapman B.B., Baktoft H. et al. 2013. Migration confers survival benefits against avian predators for partially migratory freshwater fish // Biol. Lett. V. 9. № 2. Article 20121178. https://doi.org/10.1098/rsbl.2012.1178Statzner B., Higler B. 2011. Questions and comments on the river continuum concept // Can. J. Fish. Aquat. Sci. V. 42. № 5. P. 1038–1044. https://doi.org/10.1139/f85-129Vannote R.L., Minshall G.W., Cummins K.W. et al. 1980. The river continuum concept // Ibid. V. 37. № 1. P. 130–137. https://doi.org/10.1139/f80-017Vehanen T., Hyvärinen P., Johansson K., Laaksonen T. 2006. Patterns of movement of adult northern pike (Esox lucius L.) in a regulated river // Ecol. Freshw. Fish. V. 15. № 2. P. 154–160. https://doi.org/10.1111/j.1600-0633.2006.00151.xWille M., Klaassen M. 2022. Should I stay, should I go, or something in between? The potential for parasite-mediated and age-related differential migration strategies // Evol. Ecol. V. 37. № 1. P. 189–202. https://doi.org/10.1007/s10682-022-10190-9Zapata A., Diez B., Cejalvo T. et al. 2006. Ontogeny of the immune system of fish // Fish Shellfish Immunol. V. 20. № 2. P. 126–136. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2004.09.005Zaret T.M., Suffern J.S. 1976. Vertical migration in zooplankton as a predator avoidance mechanism // Limnol. Oceanogr. V. 21. № 6. P. 804–813. https://doi.org/10.4319/lo.1976.21.6.0804