<?xml version="1.0" encoding="UTF-8"?>
<!DOCTYPE root>
<article xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" xmlns:xlink="http://www.w3.org/1999/xlink" xmlns:xsi="http://www.w3.org/2001/XMLSchema-instance" xmlns:ali="http://www.niso.org/schemas/ali/1.0/" article-type="research-article" dtd-version="1.2" xml:lang="en"><front><journal-meta><journal-id journal-id-type="publisher-id">Russian Journal of Genetics</journal-id><journal-title-group><journal-title xml:lang="en">Russian Journal of Genetics</journal-title><trans-title-group xml:lang="ru"><trans-title>Генетика</trans-title></trans-title-group></journal-title-group><issn publication-format="print">0016-6758</issn><issn publication-format="electronic">3034-5103</issn><publisher><publisher-name xml:lang="en">The Russian Academy of Sciences</publisher-name></publisher></journal-meta><article-meta><article-id pub-id-type="publisher-id">667230</article-id><article-id pub-id-type="doi">10.31857/S0016675824070045</article-id><article-id pub-id-type="edn">BIIJXE</article-id><article-categories><subj-group subj-group-type="toc-heading"><subject>ГЕНЕТИКА ЖИВОТНЫХ</subject></subj-group><subj-group subj-group-type="article-type"><subject>Research Article</subject></subj-group></article-categories><title-group><article-title xml:lang="en">The “evolution” of the mitochondrial genome of the (<italic>Phylloscopus borealis</italic> sensu lato) occurs in its nuclear genome</article-title><trans-title-group xml:lang="ru"><trans-title>“Эволюция” митохондриального генома пеночки-таловки (<italic>Phylloscopus borealis</italic> sensu lato) происходит в ее ядерном геноме</trans-title></trans-title-group></title-group><contrib-group><contrib contrib-type="author"><name-alternatives><name xml:lang="en"><surname>Spiridonova</surname><given-names>L. N.</given-names></name><name xml:lang="ru"><surname>Спиридонова</surname><given-names>Л. Н.</given-names></name></name-alternatives><address><country country="RU">Russian Federation</country></address><email>spiridonova@biosoil.ru</email><xref ref-type="aff" rid="aff1"/></contrib><contrib contrib-type="author"><name-alternatives><name xml:lang="en"><surname>Valchuk</surname><given-names>O. P.</given-names></name><name xml:lang="ru"><surname>Вальчук</surname><given-names>О. П.</given-names></name></name-alternatives><address><country country="RU">Russian Federation</country></address><email>spiridonova@biosoil.ru</email><xref ref-type="aff" rid="aff1"/></contrib><contrib contrib-type="author"><name-alternatives><name xml:lang="en"><surname>Red’kin</surname><given-names>Ya. А.</given-names></name><name xml:lang="ru"><surname>Редькин</surname><given-names>Я. А.</given-names></name></name-alternatives><address><country country="RU">Russian Federation</country></address><bio xml:lang="en"><p>Zoological Museum</p></bio><bio xml:lang="ru"><p>Научноисследовательский Зоологический музей</p></bio><email>spiridonova@biosoil.ru</email><xref ref-type="aff" rid="aff2"/><xref ref-type="aff" rid="aff3"/></contrib></contrib-group><aff-alternatives id="aff1"><aff><institution xml:lang="en">Federal Scientific Center for Biodiversity of Terrestrial Biota of Eastern Asia Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences</institution></aff><aff><institution xml:lang="ru">Федеральный научный центр Биоразнообразия наземной биоты Восточной Азии Дальневосточного отделения Российской академии наук</institution></aff></aff-alternatives><aff-alternatives id="aff2"><aff><institution xml:lang="en">Moscow State University</institution></aff><aff><institution xml:lang="ru">Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова</institution></aff></aff-alternatives><aff-alternatives id="aff3"><aff><institution xml:lang="en">Institute of Biological Problems of the Cryolithozone, Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences</institution></aff><aff><institution xml:lang="ru">Институт биологических проблем криолитозоны Сибирского отделения Российской академии наук</institution></aff></aff-alternatives><pub-date date-type="pub" iso-8601-date="2024-07-15" publication-format="electronic"><day>15</day><month>07</month><year>2024</year></pub-date><volume>60</volume><issue>7</issue><fpage>45</fpage><lpage>61</lpage><history><date date-type="received" iso-8601-date="2025-02-26"><day>26</day><month>02</month><year>2025</year></date></history><permissions><copyright-statement xml:lang="en">Copyright ©; 2024, Russian Academy of Sciences</copyright-statement><copyright-statement xml:lang="ru">Copyright ©; 2024, Российская академия наук</copyright-statement><copyright-year>2024</copyright-year><copyright-holder xml:lang="en">Russian Academy of Sciences</copyright-holder><copyright-holder xml:lang="ru">Российская академия наук</copyright-holder></permissions><self-uri xlink:href="https://transsyst.ru/0016-6758/article/view/667230">https://transsyst.ru/0016-6758/article/view/667230</self-uri><abstract xml:lang="en"><p>Sequencing of a partial fragment of the <italic>ND5–cytb</italic> mithochondrial genes (1553 bp) and its nuclear copies was carried out to <italic>Phylloscopus borealis</italic> sensu lato, belonging to individual taxonomic groups from different parts of the range. It was shown that the majority of taxon-specific and unique mitochondrial substitutions in <italic>examinandus</italic> and <italic>xanthodryas</italic> forms were identical to those in nuclear copies of borealis mtDNA. Differences between mitochondrial haplotypes of <italic>examinandus</italic> and nuclear copies of mtDNA borealis were low (<italic>p</italic> = 0.02), at the same time the mtDNA genetic divergence in <italic>borealis</italic>–<italic>examinandus</italic>, <italic>borealis</italic>–<italic>xanthodryas</italic> and <italic>examinandus</italic>–<italic>xanthodryas</italic> significantly exceeded this value (<italic>p</italic> = 0.035, 0.044 and 0.046, respectively). A nuclear copy of the mitochondrial haplotype of the easternmost form of <italic>xanthodryas</italic> was first discovered in the nuclear genome of one <italic>borealis</italic> individual in the western part of the breeding range (Komi Republic). Alongside this, it was shown at the first time, the nuclear copies of <italic>xanthodryas</italic> mtDNA from Toyama Prefecture (Japan) were close to the mitochondrial haplotypes of <italic>borealis</italic> from Kytlym (Sverdlovsk region) (<italic>p</italic> = 0.018). Thus, the mutations emerging in the nuclear copies of mitochondrial genes are the source of most substitutions in the mitochondrial DNA of the studied forms. The origin of the mitochondrial haplotypes <italic>examinandus</italic> and <italic>xanthodryas</italic> from nuclear copies of mtDNA <italic>borealis</italic> and the close similarity of their nuclear genomes gives grounds to consider the mitogenomes of these forms as variants of the haplotype of the single species <italic>Ph. borealis</italic> sensu lato. With a high degree of probability, it can be argued that the divergence time of the haplotypes of the analyzed forms is significantly less than 2.5-3 million years, as previously assumed by a number of authors [Saitoh et al. 2010; Alström et al. 2011], and the “molecular clock” that do not take into account recombination events between the nuclear and mitochondrial genomes cannot be used in this case.</p></abstract><trans-abstract xml:lang="ru"><p>Проведено секвенирование частичного фрагмента генов <italic>ND5</italic>–<italic>cytb</italic> митохондриального генома (1553 пн) и его ядерных копий <italic>Phylloscopus borealis </italic>sensu lato (s. l.), принадлежащих к отдельным таксономическим группам из разных частей ареала. Показана идентичность большинства таксон-специфичных и уникальных митохондриальных замен у форм<italic> examinandus </italic>и<italic> xanthodryas</italic> с таковыми в ядерных копиях мтДНК <italic>borealis</italic>. Различия митохондриальных гаплотипов <italic>examinandus</italic> с ядерными копиями мтДНК <italic>borealis</italic> имели низкие значения (<italic>p </italic>= 0.02), а генетическая дивергенция собственно мтДНК <italic>borealis–examinandus</italic>, <italic>borealis–xanthodryas</italic> и <italic>examinandus–xanthodryas</italic> значительно превышала предыдущие значения (<italic>p </italic>= 0.035, 0.044 и 0.046 соответственно). Впервые в ядерном геноме одной особи <italic>borealis</italic> в западной части гнездового ареала (Республика Коми) обнаружена ядерная копия митохондриального гаплотипа<italic> </italic>самой восточной формы<italic> xanthodryas</italic>, а ядерные копии мтДНК <italic>xanthodryas </italic>из префектуры Тояма (Япония) оказались, в свою очередь, близки митохондриальным гаплотипам <italic>borealis</italic> из Кытлыма (Свердловская обл.) (<italic>p </italic>= 0.018). Таким образом, источником большинства замен в митохондриальных ДНК исследованных форм являются мутации, возникшие в ядерных копиях митохондриальных генов. Происхождение митохондриальных гаплотипов <italic>examinandus </italic>и<italic> xanthodryas</italic> из ядерных копий мтДНК <italic>borealis </italic>и близкое сходство их ядерных геномов дают основание рассматривать митогеномы этих форм в качестве вариантов гаплотипа одного вида <italic>Ph. borealis </italic>s. l. С большой долей вероятности можно утверждать, что время дивергенции гаплотипов анализируемых форм значительно меньше, чем 2.5–3 млн лет, как то предполагалось рядом авторов ранее, а “молекулярные часы”, не учитывающие рекомбинационные события между ядерным и митохондриальным геномами, в данном случае не могут быть использованы.</p></trans-abstract><kwd-group xml:lang="en"><kwd>mitochondrial genome</kwd><kwd>nuclear copies of mtDNA</kwd><kwd>intergenomic recombination</kwd><kwd>Phylloscopus borealis</kwd></kwd-group><kwd-group xml:lang="ru"><kwd>митохондриальный геном</kwd><kwd>ядерные копии мтДНК</kwd><kwd>межгеномная рекомбинация</kwd><kwd>Phylloscopus borealis</kwd></kwd-group><funding-group><award-group><funding-source><institution-wrap><institution xml:lang="ru">Правительство РФ</institution></institution-wrap><institution-wrap><institution xml:lang="en">Government of the Russian Federation</institution></institution-wrap></funding-source><award-id>121031500274-4</award-id></award-group><award-group><funding-source><institution-wrap><institution xml:lang="ru">Правительство РФ</institution></institution-wrap><institution-wrap><institution xml:lang="en">Government of the Russian Federation</institution></institution-wrap></funding-source><award-id>121032300105-0</award-id></award-group></funding-group></article-meta></front><body></body><back><ref-list><ref id="B1"><label>1.</label><mixed-citation>Гребельный С.Д., Иванова Н.Ю., Нефедова Е.А. Обмен между ядерным и митохондриальными геномами (по результатам анализа ядерных и цитоплазматических копий митохондриальных генов – numts и cymts ) // Цитология. 2018. Т. 60. № 11. С. 899–902. https://doi.org/10.1134/S004137711811007X</mixed-citation></ref><ref id="B2"><label>2.</label><mixed-citation>Sorenson M.D., Quinn T.W. Numts: A challenge for avian systematics and population biology. Auk. 1998. V. 115. P. 214–221.</mixed-citation></ref><ref id="B3"><label>3.</label><mixed-citation>Спиридонова Л.Н., Вальчук О.П., Редькин Я.А., Крюков А.П. Ядерные копии митохондриальных генов – источник новых гаплотипов гена цитохрома b мтДНК Luscinia calliope (Muscicapidae, Aves) // Генетика. 2016. Т. 52. № 9. С. 1069–1080. https://doi.org/10.7868/S0016675816090137</mixed-citation></ref><ref id="B4"><label>4.</label><mixed-citation>Спиридонова Л.Н., Вальчук О.П., Редькин Я.А. Новый случай рекомбинации между ядерным и митохондриальным геномами в роде Calliope Gould, 1836 (Muscicapidae, Aves): гипотеза происхождения Calliope pectoralis Gould, 1837 // Генетика. 2019. Т. 55. № 1. С. 81–93. https://doi.org/10.1134/S0016675819010132.</mixed-citation></ref><ref id="B5"><label>5.</label><mixed-citation>Спиридонова Л.Н., Вальчук О.П. Полный митохондриальный геном Phylloscopus examinandus и гипотеза его происхождения // Генетика. 2022. Т. 58. № 3. С. 362–366. https://doi.org/10.31857/S0016675822030146</mixed-citation></ref><ref id="B6"><label>6.</label><mixed-citation>Triant D.A., DeWoody J.A. Demography and phylogenetic utility of numt pseudogenes in the southern red-backed // J. Mammalogy. 2009. V. 90. № 3. P. 561–570. https://doi.org/10.1644/08-MAMM-A-149R1.1</mixed-citation></ref><ref id="B7"><label>7.</label><mixed-citation>Романов Д.А., Андрианов Б.В. Митохондриальные последовательности в ядерном геноме животных // Успехи соврем. биологии. 2013. Т. 133. № 3. С. 254–268.</mixed-citation></ref><ref id="B8"><label>8.</label><mixed-citation>Спиридонова Л.Н., Вальчук О.П., Редькин Я.А. и др. Филогеография и демографическая история соловья-красношейки Luscinia calliope // Генетика. 2017. Т. 53. № 8. С. 933–951. https://doi.org/10.7868/S0016675817080100</mixed-citation></ref><ref id="B9"><label>9.</label><mixed-citation>Волков В.А., Григорьева Е.А., Лебедева М.В., Потокина Е.К. Гетероплазмия и ядерные копии митохондриальных генов (NUMTs), выявленные в зоне интрогрессивной гибридизации ели европейской и ели сибирской // Тр. Санкт-Петербургского науч.-исслед. ин-та лесного хозяйства. 2022. № 1. C. 4–19. DOI: 10.21178/2079-6080.2022.1.4</mixed-citation></ref><ref id="B10"><label>10.</label><mixed-citation>Fok K.W., Wade C.M., Parkin D.T. Inferring the phylogeny of disjunct populations of the azurewinged magpie Cyanopica cyanus from mitochondrial control region sequences // Proc. R. Soc. Lond. B. 2002. V. 269. P. 1671–1679. https://doi.org/10.1098/rspb.2002.2057</mixed-citation></ref><ref id="B11"><label>11.</label><mixed-citation>Kryukov A., Iwasa M.A., Kakizawa R. еt al. Synchronic east-west divergence in azure-winged magpies (Cyanopica cyanus) and magpies (Pica pica) // J. Zool. Syst. Evol. Res. 2004. V. 42. P. 342–351. https://doi.org/10.1111/j.1439-0469.2004.00287.x</mixed-citation></ref><ref id="B12"><label>12.</label><mixed-citation>Kryukov A., Spiridonova L., Mori S. et al. Deep phylogeographic breaks in magpie Pica pica across the Holarctic: concordance with bioacoustics and phenotypes // Zool. Sci. 2017. V. 34. P. 185–200. https://doi.org/10.2108/ zs160119</mixed-citation></ref><ref id="B13"><label>13.</label><mixed-citation>Zhang D., Tang L, Cheng Y., Hao Y., et al. “Ghost introgression” as a cause of deep mitochondrial divergence in a bird species complex // Mol. Biol. Evol. 2019. V. 36. № 11. P. 2375–2386. https://doi.org/10.1093/molbev/msz170</mixed-citation></ref><ref id="B14"><label>14.</label><mixed-citation>Коблик Е.А., Редькин Я.А., Архипов В.Ю. Список птиц Российской Федерации. М.: Тов-во науч. изданий КМК, 2006. 281 c.</mixed-citation></ref><ref id="B15"><label>15.</label><mixed-citation>Глущенко Ю.Н., Нечаев В.А., Редькин Я.А. Птицы Приморского края: краткий фаунистический обзор. М.: Тов-во науч. изданий КМК, 2016. 523 с.</mixed-citation></ref><ref id="B16"><label>16.</label><mixed-citation>Reeves A.B., Drovetski S.V., Fadeev I.V. Mitochondrial DNA data imply a stepping-stone colonizaiton of Beringia by arctic warbler Phylloscopus borealis // J. Avian Biol. 2008. V. 39. P. 567–575. https://doi.org/10.1111/j.0908-8857.2008.04421.x</mixed-citation></ref><ref id="B17"><label>17.</label><mixed-citation>Saitoh T., Shigeta Y., Ueda K. Morphological differences among populations of the Arctic Warbler with some intraspecific taxonomic notes // Ornith. Sci. 2008. V. 7 (2). P. 135–142. https://doi.org/10.2326/1347-0558-7.2.135</mixed-citation></ref><ref id="B18"><label>18.</label><mixed-citation>Saitoh T., Alström P., Nishiumi I. et al. Old divergences in a boreal bird supports long-term survival through the Ice Ages // BMC Evol. Biology. 2010. V. 10 (1). № 35. https://doi.org/10.1186/1471-2148-10-35</mixed-citation></ref><ref id="B19"><label>19.</label><mixed-citation>Saitoh T., Nishiumi I., Shigeta Y., Ueda K. Re-examination of the taxonomy of the Arctic Warbler Phylloscopus borealis (Blasius): Three separate species withing the Phylloscopus [borealis] subspecies // Japan. J. Ornithol. 2011. V. 61 (1). P. 46–59. https://doi.org/10.3838/jjo.61.46</mixed-citation></ref><ref id="B20"><label>20.</label><mixed-citation>Alström P., Saitoh T. et al. The Arctic Warbler Phylloscopus borealis – three anciently separated cryptic species revealed // Ibis. 2011. V. 153. P. 395–410.</mixed-citation></ref><ref id="B21"><label>21.</label><mixed-citation>Dickinson E.C., Christidis L. The Howard &amp; Moore Complete Checklist of the Birds of the World: Passerines. 4th ed. V. 2. Eastbourne: Aves Press, 2014. 752 p.</mixed-citation></ref><ref id="B22"><label>22.</label><mixed-citation>Назаренко А.А. К орнитофауне Хэнтэй-Чикойского нагорья, Южное Забайкалье // Сб. Экология и зоогеография некоторых позвоночных суши Дальнего Востока. Владивосток, 1978. С. 40–56.</mixed-citation></ref><ref id="B23"><label>23.</label><mixed-citation>Лобков Е.Г. Гнездящиеся птицы Камчатки. Владивосток: ДВНЦ АН СССР, 1986. 290 с.</mixed-citation></ref><ref id="B24"><label>24.</label><mixed-citation>Red’kin Ya.A. Geographic variation and reproductive isolation in the eastern populations of arctic warbler // Avian migrants in the Northern Pacific: Breeding and Stopover sites in changing Earth. Scientific conf. Institute of Marine Geology and Geophysics FEB RAS: Abstracts. Yuzhno-Sakhalinsk, September 3–7, 2013. P. 11. /</mixed-citation></ref><ref id="B25"><label>25.</label><mixed-citation>Del Hoyo J., Collar N.J. (Eds). HBW and BirdLife International Illustrated Checklist of the Birds of the World: Passerines. Barcelona, Spain: Lynx Edicions, 2016. V. 2. 1013 p.</mixed-citation></ref><ref id="B26"><label>26.</label><mixed-citation>Bonﬁeld J.K., Smith K.F., Staden R. A New DNA Sequence Assembly Program // Nucl. Acids Res. 1995. V. 23. P. 4992–4999.</mixed-citation></ref><ref id="B27"><label>27.</label><mixed-citation>Kumar S., Stecher G., Tamura K. MEGA7: Molecular Evolutionary Genetics Analysis Version 7.0 for Bigger Datasets // Mol Biol Evol. 2016. V. 33 №7. P. 1870–1874. https://doi.org/10.1093/molbev/msw054</mixed-citation></ref><ref id="B28"><label>28.</label><mixed-citation>Nei M., Kumar S. Molecular Evolution and Phylogenetics. N. Y.: Oxford Univ. Press, 2000. 333 p.</mixed-citation></ref><ref id="B29"><label>29.</label><mixed-citation>Librado P., Rozas J. DnaSP v5: A software for comprehensive analysis of DNA polymorphism data // Bioinformatics. 2009. V. 25. P. 1451–1452. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btp187</mixed-citation></ref><ref id="B30"><label>30.</label><mixed-citation>Goldman N. Statistical tests of models of DNA substitution // J. Mol. Evol. 1993. V. 36. P. 182–198.</mixed-citation></ref><ref id="B31"><label>31.</label><mixed-citation>Huelsenbeck J.P., Ronquist F. MrBayes: Bayesian inference of phylogenetic trees // Bioinformatics. 2001. V. 17. P. 754–755. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/17.8.754</mixed-citation></ref><ref id="B32"><label>32.</label><mixed-citation>Felsenstein J. Confidence limits on phylogenies: An approach using the bootstrap // Evolution. 1985. V. 39. P. 783–791.</mixed-citation></ref><ref id="B33"><label>33.</label><mixed-citation>Rambaut A., Drummond A.J., Xie D., Baele G., Suchard M.A. Posterior summarisation in Bayesian phylogenetics using Tracer 1.7 // Systematic Biology. 2018. V. 67 (5). P. 901–904. https://doi.org/10.1093/ sysbio/syy032</mixed-citation></ref><ref id="B34"><label>34.</label><mixed-citation>Bandelt H.J., Forster P., Rohl A. Median-Joining networks for inferring intraspeciﬁc phylogenies // Mol. Biol. Evol. 1999. V. 16. P. 37–48.</mixed-citation></ref><ref id="B35"><label>35.</label><mixed-citation>Van den Burg M.P., Vieites D.R. Bird genetic databases need improved curation and error reporting to NCBI // Ibis. 2022. https://doi.org/10.1111/ibi.13143</mixed-citation></ref><ref id="B36"><label>36.</label><mixed-citation>Cтрижикова С.В., Стрижиков В.К., Житенко Н.В. Гистогенез яичников у птиц в пренатальном периоде онтогенеза // Успехи соврем. естествознания. 2002. Т. 4. С. 77–78.</mixed-citation></ref><ref id="B37"><label>37.</label><mixed-citation>Triant D.A., DeWoody J.A. Molecular analyses of mitochondrial pseudogenes within the nuclear genome of arvicoline rodents // Genetica. 2008. V. 132. № 1. P. 21–33. https://doi.org/10.1007/s10709-007-9145-6</mixed-citation></ref><ref id="B38"><label>38.</label><mixed-citation>Hazkani-Covo E., Graur D. A comparative analysis of numt evolution in human and chimpanzee // Mol. Biol. Evol. 2007. V. 24. № 1. P. 13–18. https://doi.org/10.1093/molbev/msl149</mixed-citation></ref><ref id="B39"><label>39.</label><mixed-citation>Hazkani-Covo E. Nuclear sequences of mitochondrial origin as phylogenetic markers // Encyclopedia of Life Sciences (ELS). John Wiley &amp; Sons, Ltd: Chichester, 2010. https://doi.org/10.1002/9780470015902.a0022877</mixed-citation></ref><ref id="B40"><label>40.</label><mixed-citation>Андрианов Б.В., Романов Д.А., Горелова Т.В. и др. Перенос митохондриальной ДНК в ядерный геном клеток пересеваемой клеточной линии Drosophila virilis // Генетика. 2013. Т. 49. № 6. С. 788–792. https://doi.org/10.7868/S0016675813060027</mixed-citation></ref><ref id="B41"><label>41.</label><mixed-citation>Martens J., Sun Y.-H., Packert M. Intraspecific differentiation of Sino-Himalayan bish-dwelling Phylloscopus leaf warblers, with description of two new taxa (P. fuscatus, P. fuligiventer, P. affinis, P.armandii, P. subaffinis) // Vertebrate Zool. 2008. V. 58. № 2. P. 233–265. https://doi.org/10.3897/vz.58.e30935</mixed-citation></ref><ref id="B42"><label>42.</label><mixed-citation>Alström P., Rheindt F.E., Zhang R. et al. Complete species–level phylogeny of the leaf warbler (Aves: Phylloscopidae) radiation // Mol. Phylogenet. Evol. 2018. V. 126. P. 141–152. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2018.03.0311</mixed-citation></ref></ref-list></back></article>
