Russian Journal of GeneticsRussian Journal of GeneticsГенетика0016-67583034-5103The Russian Academy of Sciences66706310.31857/S0016675823100120ZWSXQJГЕНЕТИКА ЖИВОТНЫХPhylogeny of the Genus Eleginus (Gadidae) according to the Analysis of the Variability of Microsatellite Locus and mtDNA CO1 FragmentФилогения рода Eleginus (Gadidae) по данным анализа изменчивости микросателлитных локусов и фрагмента CO1 мтДНКStroganovA. N.СтрогановА. Н.andrei_str@mail.ruPonomarevaE. V.ПономареваЕ. В.andrei_str@mail.ruPonomarevaM. V.ПономареваМ. В.andrei_str@mail.ruShubinaE. A.ШубинаЕ. А.andrei_str@mail.ruZhukovaK. A.ЖуковаК. А.andrei_str@mail.ruSmirnovA. A.СмирновА. А.andrei_str@mail.ruRakitskayaT. A.РакицкаяТ. А.andrei_str@mail.ruRakitinaM. V.РакитинаМ. В.andrei_str@mail.ruMoscow State UniversityМосковский государственный университет им. М.В. ЛомоносоваAll-Russian Research Institute of Fisheries and Oceanography (VNIRO)Всероссийский научно-исследовательский институт рыбного хозяйства и океанографии (ВНИРО)North-Eastern State University (NEGU)Северо-Восточный государственный университетVavilov Institute of General Genetics, Russian Academy of Sciences, Russian Academy of SciencesИнститут общей генетики им. Н.И. Вавилова Российской академии наукMagadan Branch of the All-Russian Research Institute of Fisheries and Oceanography (MagadanNIRO)Магаданский филиал Всероссийского научно-исследовательского института рыбного хозяйства и океанографии (МагаданНИРО)0110202359101142115326022025Copyright ©; 2023, А.Н. Строганов, Е.В. Пономарева, М.В. Пономарева, Е.А. Шубина, К.А. Жукова, А.А. Смирнов, Т.А. Ракицкая, М.В. РакитинаCopyright ©; 2023, А.Н. Строганов, Е.В. Пономарева, М.В. Пономарева, Е.А. Шубина, К.А. Жукова, А.А. Смирнов, Т.А. Ракицкая, М.В. Ракитина2023А.Н. Строганов, Е.В. Пономарева, М.В. Пономарева, Е.А. Шубина, К.А. Жукова, А.А. Смирнов, Т.А. Ракицкая, М.В. РакитинаА.Н. Строганов, Е.В. Пономарева, М.В. Пономарева, Е.А. Шубина, К.А. Жукова, А.А. Смирнов, Т.А. Ракицкая, М.В. Ракитинаhttps://transsyst.ru/0016-6758/article/view/667063

Genetic methods based on the study of the variability of mitochondrial (CO1) and nuclear (microsatellites) DNA were used to study the processes of morphogenesis in the genus Eleginus. The revealed level of genetic differentiation characterizes the Pacific Saffron cod (Eleginus gracilis) and Navaga (Eleginus nawaga) as independent species that diverged in a relatively recent period at the boundary of the Pliocene and Pleistocene. The White Sea Navaga’s populations were by microsatellites markers differed from the Navaga inhabiting the basins of the Kara and the Barents seas. At the same time, it is assumed that the Kara-Barents Sea region could act as a “glacial refugium”, which ensured the post-glacial settlement of Navaga, including in the “watered” White Sea depression. Phylogenetic analysis based on CO1 haplotypes diversity reveals demand of possible reorganization in order Gadiformes, including Eleginus in an independent subfamily – sister in relation to the subfamilies Gadinae, Lotinae, Merlucciinae. The prospects of improving genetic methodological approaches in the framework of the development of research on Saffron cod are noted.

Генетическими методами на основе исследования изменчивости митохондриальной (СО1) и ядерной (микросателлиты) ДНК проводили исследования процессов формообразования в роде Eleginus. Выявленный уровень генетической дифференциации характеризует тихоокеанскую навагу (Eleginus gracilis) и северную навагу (Eleginus nawaga) как самостоятельные виды, дивергировавшие в относительно недавний период на границе плиоцена и плейстоцена. В группировке северной наваги отмечена внутривидовая дифференциация популяции Белого моря по отношению к наваге, обитающей в акваториях Карского и Баренцева морей. При этом предполагается, что карско-баренцевоморский регион мог выступать в качестве “ледникового рефугиума”, обеспечившего послеледниковое расселение наваги, в том числе в “оводнившуюся” беломорскую депрессию. Результаты проведенного филогенетического анализа на основе гаплотипов CO1 предполагают возможную реорганизацию в отряде Gadiformes в плане рассмотрения перспектив включения рода Eleginus в отдельное подсемейство.

NavagaSaffron codmicrosatellite lociCO1taxonomic status.атлантическая навагатихоокеанская навагамикросателлитные локусыСО1таксономический статус.Световидов А.Н. Трескообразные. Фауна СССР. Рыбы. Т. 9. Вып. 4. М.–Л.: Изд-во АН СССР, 1948. 221 с.Ульченко В.А., Матковский А.К., Степанов С.И. и др. Рыбные ресурсы и их освоение в эстуариях морей Карского и Лаптевых // Труды ВНИРО. 2016. Т. 160. С. 116–132.Helser T.E., Colman J.R., Anderl D.M., Kastelle C.R. Growth dynamics of saffron cod (Eleginus gracilis) and Arctic cod (Boreogadus saida) in the Northern Bering and Chukchi Seas // Deep Sea Research. Part II. Topical Studies in Oceanography. 2017. V. 135. P. 66–77.Андрияшев А.П., Чернова Н.В. Аннотированный список рыбообразных и рыб морей Арктики и сопредельных вод // Вопр. ихтиол. 1994. Т. 34. № 4. С. 435–456.Стасенков В.А. Биология и промысел наваги Eleginus nawaga (Pallas) Белого моря. Автореф. дис. … канд. биол. наук. М.: ВНИРО, 1991. 24 с.Стасенков В.А. Многолетняя динамика биологических показателей наваги Eleginus nawaga (Walbaum, 1792) Белого моря в связи с изменениями температурного режима водоема // Вестник МГТУ. 2017. Т. 20. № 2. С. 370–380. https://doi.org/10.21443/1560-9278-2017-20-2-370-380Сафронов Е.Н., Варюхин А.В. Температурный режим воды в прудовом рыбоводстве // Зооиндустрия. 2003. № 11. С. 12–15.Стасенков В.А., Гончаров Ю.В. Размерно-возрастная структура наваги Eleginus nawaga Белого, Баренцева и Карского морей // Вопр. ихтиол. 2020. Т. 60. № 3. С. 297–308. https://doi.org/10.31857/S0042875220030224Николотова Л.А. О питании дальневосточной наваги (Eleginus navaga gracilis) // Известия ТИНРО. 1954. 286–288.Кукушкина Н.А., Щербина А.И. Сравнительная эколого-морфологическая характеристика ледовитоморской наваги Eleginus navaga (Pal.) Белого и Чешской губы Баренцова моря // Вопр. ихтиол. 1977. Т. 17. Вып. 6 (107). С. 1123–1127.Новикова О.В. Промысел, распределение и некоторые особенности биологии наваги (Eleginus gracilis (Tilesius)) прикамчатских вод // Исслед. водн. биол. ресурсов Камчатки и сев.-зап. части Тихого океана // Сб. науч. тр. КамчатНИРО. 2002. Вып. 6. С. 120–130.Ракитина М.В., Смирнов А.А. Тихоокеанская навага (Eleginus gracilis Tilesius) Тауйской губы Охотского моря: экология, современное состояние запаса и перспективы промысла // Рыбное хозяйство. 2018. № 3. С. 49–52.Махотин В.В. Ранний онтогенез тресковых рыб Белого моря. Специфика морфогенетических процессов в раннем онтогенезе костистых рыб (на примере развития тресковых). М.: Тов-во науч. изд. КМК, 2021. 197 с.Maznikova O.A., Orlov A.M. Navaga Eleginus nawaga of the White Sea: A brief review with emphasis on the Soviet-Russian literature // Polar Biol. 2020. V. 43. P. 1159–1173. https://doi.org/10.1007/s00300-020-02681-8Sme N., Lyon S., Canino M. et al. Distinction of saffron cod (Eleginus gracilis) from several other gadid species by using microsatellite markers // Fishery Bulletin. 2017. V. 116. № 1. P. 60–68. https://doi.org/10.21203/rs.3.rs-1723734/v1Zardoya R., Vollmer D.M., Craddock C. et al. Evolutionary conservation of microsatellite flanking regions and their use in resolving the phylogeny of cichlid fishes (Pisces: Perciformes) // Proc. of the Royal Soc. B. Biol. Sciences. 1996. V. 263. № 1376. P. 1589–1598.Abdul-Muneer P.M. Application of microsatellite markers in conservation genetics and fisheries management: Recent advances in population structure analysis and conservation strategies // Genet. Res. International. 2014. https://doi.org/10.1155/2014/691759Строганов А.Н. Формирование генетического разнообразия в популяциях тихоокеанской трески (Gadus macrocephalus Tilesius) (Gadidae) // Генетика. 2013. Т. 49. № 11. С. 1300–1305. https://doi.org/10.7868/S0016675813090105Строганов А.Н., Семенова А.В., Черенкова Н.Н. К таксономии рода Gadus (Gadidae): формирование современной структуры // Генетика. 2017. Т. 53. № 12. С. 1427–1435. https://doi.org/10.1134/S1022795417120122Строганов А.Н., Орлов А.М., Афанасьев К.И. и др. Предварительные данные по изменчивости трех микросателлитных локусов у тихоокеанской Gadus macrocephalus и атлантической G. morhua трески (Gadidae) // Вопр. ихтиол. 2009. Т. 49. № 2. С. 191–199. https://doi.org/10.1134/S0032945209020039Skarstein T.H., Westgaard J.-I., Fevolden S.-E. Comparing microsatellite variation in North East Atlantic cod (Gadus morhua L.) to genetic structuring as revealed by pantophysin (Pan I) locus // J. Fish. Biol. 2007. V. 70. P. 271–290. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.2007.01456.xWennevik V., Jorstad K.E., Dahle G., Fevolden S.E. Mixed stock analysis and the power of different classes of molecular markers in discriminating coastal and oceanic Atlantic cod (Gadus morhua L.) on the Lofoten spawning grounds, Northern Norway // Hydrobiologia. 2008. V. 606. P. 7–25. https://doi.org/10.1007/s10750-008-9349-5Строганов А.Н., Афанасьев К.И., Иорстад К.Е. и др. Данные по изменчивости микросателлитных локусов у гренландской трески Gadus ogac Richardson 1836: сравнение с представителями рода Gadus (Gadidae) // Вопр. ихтиол. 2011. Т. 51. № 6. С. 770–777. https://doi.org/10.1134/S0032945211060087Stroganov A.N. Genus Gadus (Gadidae): Composition, distribution, and evolution of forms // J. of Ichthyology. 2015. V. 55. № 3. P. 319–336. https://doi.org/10.1134/S0032945215030145Angers B., Bernatchez L. Usefulness of heterologous microsatellites obtained from brook charr, Salvelinus fontinalis Mitchill, in other Salvelinus species // Mol. Ecol. 1996. V. 5. № 2. P. 317–319. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2005.00922.xPatton J.C., Gallaway B.J., Fechhelm R.G., Cronin M.A. Genetic variation of microsatellite and mitochondrial DNA markers in broad whitefish (Coregonus nasus) in the Colville and Sagavanirktok rivers in northern Alaska // Canadian J. of Fisheries and Aquatic Sci. 1997. V. 54. № 7. P. 1548–1556.Perry G.M.L., King T.L., T.-Cyr J.S. et al. Isolation and cross-familial amplification of 41 microsatellites for the brook charr (Salvelinus fontinalis): PRIMER NOTE // Mol. Ecol. Notes. 2005. V. 5. № 2. P. 346–351. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2005.00922.xBezault E., Rognon X., Gharbi K. Microsatellites cross-species amplification across some african cichlids // Int. J. Evol. Biol. 2012. V. 2012. P. 1–7. https://doi.org/10.1155/2012/870935Строганов А.Н., Афанасьев К.И., Рубцова Г.А. и др. Данные по изменчивости микросателлитных локусов у кильдинской трески Gadus morhua kildinensis (Gadidae) // Вопр. ихтиол. 2011. Т. 51. № 4. С. 459–466.Weir B.S. Genetic Data Analysis II. Methods for Discrete Population Genetic Data. Massachusets: Sinauer Ass. Sunderland, 1996. 445 p.Lewis P.O., Zaykin D. Genetic Data Analysis: Computer Program for the Analysis of Allelic Data. 2001. Version 1.0 (d16c). http://lewis.eeb.uconn.edu/lewishome/software.htmlNei M. Estimation of average heterozygosity and genetic distance from a small number of individuals // Genetics. 1978. V. 89. P. 583–590.Ивантер Э.В., Коросов А.В. Введение в количественную биологию. Петрозаводск: Петрозаводск. гос. ун-т, 2003. 304 с.FSTAT 2.9.3. http://www2.unil.ch/popgen/softwares/fstat.htmPeakall R., Smouse P.E. GenAlEx 6.5: Genetic analysis in Excel. Population genetic software for teaching and research an update // Bioinformatics. 2012. V. 28. № 19. P. 2537–2539. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts460Ponomareva E.V., Volkov A.A., Ponomareva M.V. et al. European grayling phylogeographic lineages of Russian European North from barcoding DNA fragment // Bulgarian J. of Agricultural Sci. 2022. V. 28. P. 1. https://doi.org/10.3389/conf.fmars.2019.07.00068Villesen P. FaBox: An online toolbox for fasta sequences // Mol. Ecol. Notes. 2007. V. 7. № 6. P. 965–968.Librado P., Rozas J. DnaSP v5: A software for comprehensive analysis of DNA polymorphism data // Bioinformatics. 2009. V. 25. P.1451–1452. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btp187Kimura M. A simple method for estimating evolutionary rates of base substitutions through comparative studies of nucleotide sequences // J. of Mol. Evol. 1980. V. 16. P. 111–120.Ratnasingham S., Hebert P.D.N. BOLD: The barcode of life data system // Mol. Ecol. Notes. 2007. V. 7. P. 355–364. http://www.barcodinglife.org.Kumar S., Stecher G., Li M. et al. MEGA X: Molecular evolutionary genetics analysis across computing platforms // Mol. Biol. and Evol. 2018. V. 35. P. 1547–1549. https://doi.org/10.1093/molbev/msy096Lefort V., Longueville J.-E., Gascuel O. SMS: Smart model selection in PhyML // Mol. Biol. and Evol. 2017. V. 34. I. 9. P. 2422–2424. https://doi.org/10.1093/molbev/msx149Huelsenbeck J.P., Ronquist F. MRBAYES: Bayesian inference of phylogenetic trees // Bioinformatics Applications Note. 2001. V. 17. № 8. P. 754–755.Bandelt H.J., Forster P., Röhl A. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies // Mol. Biol. and Evol. 1999. V. 16. № 1. P. 37–48.Laakkonen H.M., Hardman M., Strelkov P., Väinölä R. Cycles of trans-Arctic dispersal and vicariance, and diversification of the amphi-boreal marine fauna // J. Evol. Biol. 2021. V. 34. P. 73–96. https://doi.org/10.1111/jeb.13674Avise J.C. Molecular Markers, Natural History and Evolution. N.Y.: Chapman and Hall, 1994. 511 p.Stepien C.A., Dillon A.K., Patterson A.K. Population genetics, phylogeography, and systematics of the thornyhead rockfishes (Sebastolobus) along the deep continental slopes of the North Pacific Ocean // Canadian J. of Fisheries and Aquatic Sciences. 2000. V. 57. № 8. P. 1701–1717. https://doi.org/10.1139/f00-095Gharrett A.J., Chernova N.V., Sme N.A. et al. Demography of a nearshore gadid (Eleginus nawaga) from the Barents Sea coast during the last glacial period // Res. Square. 2022. P. 1–19. https://doi.org/10.21203/rs.3.rs-1723734/v1Животовский Л.А. Популяционная биометрия. М.: Наука, 1991. 276 с.