Russian Journal of GeneticsRussian Journal of GeneticsГенетика0016-67583034-5103The Russian Academy of Sciences66703310.31857/S0016675823120044QDPBWWКРАТКИЕ СООБЩЕНИЯКРАТКИЕ СООБЩЕНИЯVariations in Chromosome Synapsis at Meiotic Prophase I of Mole Voles Ellobius tancrei Heterozygous for Robertsonian TranslocationsВариации синапсиса хромосом в профазе I мейоза у слепушонок Ellobius tancrei гетерозиготных по робертсоновским транслокациямMatveevskyS. N.МатвеевскийС. Н.sergey8585@mail.ruBogdanovYu. F.БогдановЮ. Ф.olkolomiets@mail.ruLyapunovaE. A.ЛяпуноваЕ. А.olkolomiets@mail.ruBakloushinskayaI. Yu.БаклушинскаяИ. Ю.olkolomiets@mail.ruKolomietsO. L.КоломиецО. Л.olkolomiets@mail.ruVavilov Institute of General Genetics, Russian Academy of SciencesИнститут общей генетики им. Н.И. Вавилова Российской академии наукKoltzov Institute of Developmental Biology, Russian Academy of SciencesИнститут биологии развития им. Н.К. Кольцова Российской академии наук0112202359121462146626022025Copyright ©; 2023, С.Н. Матвеевский, Ю.Ф. Богданов, Е.А. Ляпунова, И.Ю. Баклушинская, О.Л. КоломиецCopyright ©; 2023, С.Н. Матвеевский, Ю.Ф. Богданов, Е.А. Ляпунова, И.Ю. Баклушинская, О.Л. Коломиец2023С.Н. Матвеевский, Ю.Ф. Богданов, Е.А. Ляпунова, И.Ю. Баклушинская, О.Л. КоломиецС.Н. Матвеевский, Ю.Ф. Богданов, Е.А. Ляпунова, И.Ю. Баклушинская, О.Л. Коломиецhttps://transsyst.ru/0016-6758/article/view/667033

We have shown that different combinations of meiotic configurations (different number of trivalents and different chromosome chain structure) in the same individual can be formed in heterozygotes with the Robertsonian translocations in the meiotic prophase I. Two types of experimental hybrids of the eastern mole vole Ellobius tancrei which are heterozygous for four Robertsonian translocations were studied here. Instead of the expected four trivalents, different types of meiotic configurations at the pachytena stage up to 10-element chains were identified. We suggest that the probability of passing meiosis in different cells depends on the structure of the formed chains and possibility of their correction. Such variations in chromosome synapsis during multivalent formation may lead to a decrease in gametes production but not to a complete stop of gametogenesis, which provides the background for the maintenance of Robertsonian translocations in the population.

Установлено, что у гетерозигот по робертсоновским перестройкам в профазе мейоза I могут формироваться различные варианты сочетаний мейотических конфигураций (различное количество тривалентов и разные по структуре цепочки хромосом) у одной и той же особи. В работе были исследованы два типа экспериментальных гибридов восточной слепушонки Ellobius tancrei, гетерозиготных по четырем робертсоновским транслокациям. Вместо ожидаемых четырех тривалентов были выявлены разные типы мейотических конфигураций на стадии пахитены, вплоть до цепочек из десяти элементов. Мы предполагаем, что вероятность прохождения мейоза в разных клетках зависит от структуры сформировавшихся цепочек и возможности их коррекции. Такие вариации могут приводить к снижению продукции гамет, но не к полной остановке гаметогенеза, что является основой для сохранения робертсоновских транслокаций в популяции.

synaptonemal complexmeiosistrivalentchromosomal rearrangements.синаптонемный комплексмейозтривалентхромосомные перестройки.Robertson W.M.R.B. Chromosome studies. I. Taxonomic relationships shown in the chromosomes of Tettegidae and Acrididiae: V-shaped chromosomes and their significance in Acrididae, Locustidae and Grillidae: Chromosomes and variations // J. of Morphology. 1916. V. 27. P. 179–331.Baccetti B., Capitani S., Collodel G. et al. Infertile spermatozoa in a human carrier of Robertsonian translocation 14;22 // Fertility and Sterility. 2002. V. 78. № 5. P. 1127–1130. https://doi.org/10.1016/S0015-0282(02)03379-4Mack H., Swisshelm K. Robertsonian translocations // Brenner’s Encyclopedia of Genetics. 2013. V. 6. P. 301–305. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-374984-0.01357-7Wilch E.S., Morton C.C. Historical and clinical perspectives on chromosomal translocations // Chromosome Translocation. Advances in Experimental Medicine and Biology. Singapore: Springer, 2018. P. 1–14. https://doi.org/10.1007/978-981-13-0593-1_1King M. Species Evolution: The Role of Chromosome Change. Cambridge: Cambridge Univ. Press, 1993. 336 p.Narain Y., Fredga K. Spermatogenesis in common shrews Sorex araneus from a hybrid one with extensive Robertsonian polymorphism // Cytogenetic and Cell Genetics. 1998. V. 80. P. 158–164. https://doi.org/10.1159/000014973Jadwiszczak K.A., Banaszek A. Fertility in the male common shrews Sorex araneus from the extremely narrow hybrid zone between chromosome races // Mammalian Biol. 2006. V. 71. № 5. P. 257–267. https://doi.org/10.1016/j.mambio.2006.02.004Johannisson R., Winking H. Synaptonemal complexes of chains and rings in mice heterozygous for multiple Robertsonian translocations // Chromosome Res. 1994. V. 2. P. 137–145. https://doi.org/10.1007/BF01553492Ribagorda M., Berríos S., Solano E. et al. Meiotic behavior of a complex hexavalent in heterozygous mice for Robertsonian translocations: insights for synapsis dynamics // Chromosoma. 2019. V. 128. P. 149–163. https://doi.org/10.1007/s00412-019-00695-8Dutrillaux B., Rumpler Y. Chromosomal evolution in Malagasy lemurs. // Cytogenetic and Cell Genetics. 1977. V. 18. № 4. P. 197–211. https://doi.org/10.1159/000130763Matveevsky S., Bakloushinskaya I., Tambovtseva V. et al. Analysis of meiotic chromosome structure and behavior in Robertsonian heterozygotes of Ellobius tancrei (Rodentia, Cricetidae): A case of monobrachial homology // Comparative Cytogenetics. 2015. V. 9. № 4. P. 691–697. https://doi.org/10.3897/CompCytogen.v9i4.5674Potter S., Bragg J.G., Turakulov R. et al. Limited introgression between rock-wallabies with extensive chromosomal rearrangements // Mol. Biol. and Evol. 2022. V. 39. № 1. https://doi.org/10.1093/molbev/msab333Moses M.J., Poorman P.A. Synaptonemal complex analysis of mouse chromosomal rearrangements: II. Synaptic adjustment in a tandem duplication // Chromosoma. 1981. V. 81. № 4. P. 519–535. https://doi.org/10.1007/BF00285847Коломиец О.Л., Ляпунова Е.А., Мазурова Т.Ф. и др. Различные пути формирования тривалентов СК у гибридов гетерозиготных по Rb-транслокациям // Молекулярные механизмы генетических процессов: молекулярная генетика, эволюция и молекулярно-генетические основы селекции. М.: Наука, 1985. С. 72–84.Fawcett D.W. The fine structure of chromosomes in the meiotic prophase of vertebrate spermatocytes // J. of Cell Biol. 1956. V. 2. № 4. P. 403–406. https://doi.org/10.1083/jcb.2.4.403Moses M.J. Chromosomal structures in crayfish spermatocytes // J. of Biophys. and Biochem. Cytology. 1956. V. 2. № 2. https://doi.org/10.1083/jcb.2.2.215Lyapunova E.A., Vorontsov N.N., Korobitsina K.V. et al. A Robertsonian fan in Ellobius talpinus // Genetica. 1980. V. 52/53. P. 239–247. https://doi.org/10.1007/BF00121833Romanenko S.A., Lyapunova E.A., Saidov A.S. et al. Chromosome translocations as a driver of diversification in mole voles Ellobius (Rodentia, Mammalia) // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 18. https://doi.org/10.3390/ijms20184466Vorontsov N.N. The evolution of the sex chromosomes // Cytotaxonomy and Vertebrate Evolution N. Y.: Acad. Press, 1973. P. 619–657.Navarro J., Vidal F., Guitart M., Egozcue J. A method for the sequential study of synaptonemal complexes by light and electron microscopy // Hum. Genet. 1981. V. 59. P. 419–421. https://doi.org/10.1007/BF00295483Sharp P.J. Synaptic adjustment at a C-band heterozygosity // Cytogenetic and Genome Res. 1986. V. 41. № 1. P. 56–57.Коломиец О.Л., Ляпунова Е.А., Мазурова Т.Ф. и др. Участие гетерохроматина в формировании цепочек синаптонемных комплексов у животных, гетерозиготных по множественным робертсоновским транслокациям // Генетика. 1986. Т. 22. № 2. С. 273–280.Bogdanov Y.F., Kolomiets O.L., Lyapunova E.A. et al. Synaptonemal complexes and chromosome chains in the rodent Ellobius talpinus heterozygous for ten Robertsonian translocations // Chromosoma. 1986. V. 94. P. 94–102. https://doi.org/10.1007/BF00286986Matveevsky S., Tretiakov A., Kashintsova A. et al. Meiotic nuclear architecture in distinct mole vole hybrids with Robertsonian translocations: Chromosome chains, stretched centromeres, and distorted recombination // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. № 20. https://doi.org/10.3390/ijms21207630Matveevsky S., Bakloushinskaya I., Tambovtseva V. et al. Nonhomologous chromosome interactions in prophase I: Dynamics of bizarre meiotic contacts in the Alay mole vole Ellobius alaicus (Mammalia, Rodentia) // Genes. 2022. V. 13. № 12. https://doi.org/10.3390/genes13122196Kolomiets O., Bakloushinskaya I., Pankin M. et al. Irregularities in meiotic prophase I as prerequisites for reproductive isolation in experimental hybrids carrying Robertsonian translocations // Diversity. 2023. V. 15. № 3. https://doi.org/10.3390/d15030364Manterola M., Page J., Vasco C. et al. A high incidence of meiotic silencing of unsynapsed chromatin is not associated with substantial pachytene loss in heterozygous male mice carrying multiple simple Robertsonian translocations // PLoS Genetics. 2009. V. 5. № 8. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1000625Roeder G.S. Meiotic chromosomes: It takes two to tango // Genes & Development. 1997. V. 11. № 20. P. 2600–2621. https://doi.org/10.1101/gad.11.20.2600Roeder G.S., Bailis J.M. The pachytene checkpoint // Trends in Genetics. 2000. V. 16. № 9. P. 395–403. https://doi.org/10.1016/S0168-9525(00)02080-1Bazykin A.D. Hypothetical mechanism of speciation // Evolution. 1969. V. 23. № 4. P. 684–687. https://doi.org/10.2307/2406862Feder J.L., Egan S.P., Nosil P. The genomics of speciation-with-gene-flow // Trends in Genetics. 2012. V. 28. № 7. P. 342–350. https://doi.org/10.1016/j.tig.2012.03.009Gimenez M.D., White T.A., Hauffe H.C. et al. Understanding the basis of diminished gene flow between hybridizing chromosome races of the house mouse // Evolution. 2013. V. 67. № 5. P. 1446–1462. https://doi.org/10.1111/evo.12054Tigano A., Khan R., Omer A.D. et al. Chromosome size affects sequence divergence between species through the interplay of recombination and selection // Evolution. 2022. V. 76. № 4. P. 782–798. https://doi.org/10.1111/evo.14467